土壤微生物助力东北黑土区农业资源与环境发展
摘 要：东北黑土地区是我国最大的商品粮生产基地，在保证国家粮食安全中起到重要作用。但由于长期高强度的利用、不合理的耕作方式和肥料施用导致该区域面临地力下降、生态功能退化等严峻问题。土壤微生物具有调节土壤生态系统的重要功能，调控范围包括从初级生产到养分固存、污染物降解、抑制病害等。为有效解决当前东北黑土区的主要问题，助力农业资源与环境发展提供有效途径，本文综述近年来本学院从土壤微生物对外源养分添加的响应、对土壤性质的影响、对秸秆资源化利用、对土壤病害防治和污染修复等角度探索土壤微生物助力东北黑土区农业资源与环境发展的机制研究进展，并对今后的研究进行展望。
关键词:土壤微生物;黑士;东北地区;农业资源;环境;
The Improvement of Soil Microorganisms on Agricultural Resources and Environment
Development in the Black Soil Region of Northeast China
ZHOU Xue CUI Juntao LI Mingtang LIU Shuxia WANG Chengyu WANG Jihong WU
Jinggui GAO Qiang
College of Resources and Environment, Jilin Agricultural University
Abstract：The northeast black soil region is the largest commercial grain production base in China, which plays an important role in guaranteeing national food security. However, due to the high intensity of utilization, irrational tillage and fertilizer application, this region is faced with serious problems such as fertility decline and ecological function degradation. Soil microorganisms play an important role in regulating soil ecosystem, including primary production, nutrient sequestration, pollutant degradation, disease control, etc., which provides an effective way to effectively solve the main problems in the black soil region of Northeast China and improve the development of agricultural resources and environment. Here we reviewed our progress in the research of the mechanism of soil microorganisms contributed to the development of agricultural resources and environment in the northeast black soil from the perspectives of soil microbial response to the addition of exogenous nutrients, the impact on soil properties, the utilization of straw resources, soil disease control and pollution remediation, and prospected the future research.
Keyword：soil microorganism; black soil; northeast China; agricultural resources; environment;
黑土是地球上珍贵的土壤资源，全球的黑土区分别位于美国、俄罗斯、阿根廷以及我国东北地区，其中我国黑土区面积约占全球黑土面积的20%[1]。黑土地以纯黑的色泽为显著特征，丰富的腐殖组分造就了黑土的色泽，也使其富含有机质，从而成为了最优质的耕地。东北黑土地区以占全国22.20%的耕地面积产出占全国25%的粮食，是我国最大的商品粮生产基地和重要的粮食主产区，素有 “黄金玉米带”和“大豆之乡”的美誉，是我国粮食保障的“压舱石”[2]。但是长年连作、种植品种单一、过度开垦等行为，极大程度地抑制了东北黑土区的农业资源与环境的发展，致使黑土区目前面临土壤结构性质恶化、生态功能退化，最终引起土壤酸化、地力下降等严峻问题。因此，如何保证东北黑土区的农业资源与环境的可持续发展，事关国家粮食安全，是亟待解决的科学问题[3]。
微生物是土壤生态系统中重要的组成部分，能有效影响土壤生态功能，土壤中所有物质的转化几乎都是在微生物参与下进行的[4]。同时微生物作为生态系统中的“分解者”在整个农业生产中的贡献也不可被忽视[5]，尤其是在土壤养分循环、污染物降解、抑制病害等方面起着至关重要的作用。因此，土壤微生物在有效解决当前东北黑土区的主要问题，助力农业资源与环境发展的机制探索具有重要意义。
吉林农业大学资源与环境学院主要致力于土壤微生物对外源养分添加的响应、对土壤性质的影响、对秸秆资源化利用的促进、对土壤病害的防治和土地污染修复等领域的研究。随着分子生物学技术的发展，逐渐将实验室传统的分析方法与组学相结合，鉴别和预测土壤微生物种群信息及其在农田养分循环中的作用机理。
1从土壤微生物角度评估养分管理措施的合理性
土壤微生物具有维持土壤肥力、促进养分循环以及增强有机碳固定等功能[6]。而微生物群落结构的演变通常受土壤物理、化学性质的影响，其中施肥已被证实可显著改变土壤性质，由此可见肥料的施用势必会改变土壤微生物群落结构、多样性甚至功能[7]。氮[8,9,10,11]、磷[12]、硫[13,14]早已被证实是植物发育所必需的营养元素，这些营养元素的有效性显著影响作物的生长。氮肥、磷肥是农业生产中的常用肥料，硫肥是新兴肥料，经多年试验证明，过多的氮肥、磷肥和含硫肥料的施用会降低土壤微生物群落丰富度及多样性，不同的施肥制度及土壤类型显著影响土壤微生物群落结构和组成。相关研究表明，适宜的化肥投入不仅改善了细菌和真菌的多样性，也有利于调节病原菌和有益菌群的丰度，从而形成有利于玉米生长的土壤微生物环境[15,16,17]。由于我国黑土资源的过度开垦及肥料的不当使用，黑土肥力逐渐下降。因此通过研究不同有机物料对黑土微生物活性的影响以及对土壤肥力的提升具有重要意义。Fan等[18,19,20,21]研究发现无论是秸秆还田还是有机肥的施入，均显著提高了土壤中细菌、真菌及放线菌的数量，改善土壤微生物群落结构。林欣欣等[22,23,24]通过深入探讨不同秸秆还田模式及年限，发现秸秆均匀深还以及还田年限为5 a时，最有利于土壤有机碳的形成并能更好地调节微生物群落结构。不同的养分管理措施可通过影响土壤微环境，从而调节土壤微生物群落结构及功能，进而提升土壤健康指标，提高作物产量，助力于东北黑土区资源的可持续发展。外源养分添加对土壤微生物的影响如图1所示。
图1 外源养分添加对土壤微生物的影响
Fig.1 Effects of exogenous nutrient addition on soil microorganisms
2 微生物促进土壤养分转化
土壤中磷是第一个被发现的植物生长所必需元素，其形态可分为有机态磷和无机态磷：有机态磷主要以核酸、磷脂、植酸以及少量磷蛋白和磷酸糖等形式存在；无机态磷主要以正磷酸盐为主，焦磷酸盐、无机聚磷酸盐、偏磷酸盐等少量存在。正磷酸盐形态主要以钙磷为主，其组分在无机磷中占比例可达半数以上。相关研究表明，在土壤无机磷组分中，对植物生长起着高效作用的是Ca2-P和Al-P，Ca8-P和Fe-P次之，O-P和Ca10-P作用最小[33]。从1938年后我国相继进入施加磷肥的时代，长期以来，土壤有机磷对化肥或者其他肥料施用的响应并不敏感，一般需矿化后才可以被植物吸收利用[25]。在分子水平上的研究表明，磷的矿化率受土壤中细菌或真菌产生的特定酶活性控制。微生物是无机磷转化为有效磷的中介，是土壤中有效磷的重要来源，因此探究具有溶磷及聚磷功能的菌群在土壤中的作用以及转化形式和作用机理具有十分重要的意义[26]。其中溶磷菌可以将土壤中难溶性磷或不溶性磷转化成能够被植物吸收利用的可溶性磷，丛新华[27]经大量的试验培养、筛选后鉴定最终确定出溶磷功能较好的菌株7个，其中属于芽孢杆菌的菌株XS2和XF1在以葡萄糖为碳源，硫酸铵为氮源，初始pH为5时能达到最佳溶磷效果分别为401.33、948.72 mg/L，同时具有产3-吲哚乙酸（IAA）和促进种子萌发的功能，并对串珠镰刀菌、禾谷镰刀菌、人参根腐病菌、人参立枯丝核病菌及返魂草黑斑病菌有拮抗作用。其他菌株在各自适宜的生长条件下均能表现出最佳的溶磷效果，溶磷范围一般为70.25~372.45 mg/L[28,29,30]。而聚磷菌能够促进黑土中难溶态磷的转化，增加土壤中植物可利用磷源的含量，具体表现为提高缓效态磷和有效磷含量[31]。邱旭等[32]研究发现，隶属于真菌的J3-2-1菌株具有最佳的聚磷效果（88.94%），隶属于鲍曼不动杆菌的菌株JN01和JN02聚磷效果仅次于菌株J3-2-1（分别为86.70%和85.20%）[33]，隶属于细菌的4个菌株J2-1-1、J3-2-1、J4-2-5、J4-3-1聚磷效果均弱于上列菌株，但优于试验中未列出的其他菌株。
土壤腐殖质的形成是一个耗时且复杂的生态过程，在其合成和分解的动态过程中，土壤微生物一直是参与者[34]。侯博特[35]、蔡甜等[36]通过在土壤中添加微生物死体和可培养的细菌、真菌、放线菌来探讨不同微生物对于土壤中腐殖质形成的影响，研究结果表明，无论是微生物死体还是可培养的细菌、真菌、放线菌均能提高土壤中腐殖质的含量，促进富里酸（FA）向胡敏酸（HA）的转化，但随着培养天数的增加土壤中有机碳的含量逐渐降低，但添加微生物处理的始终高于灭菌土壤的有机碳含量[37,38]。
研究表明，微生物菌体在土壤养分转化过程中起着重要作用，促进土壤中有机磷向无机磷的转化以及无机磷向有效磷的转化，提升土壤有机质含量，加速土壤中FA向HA的转化。因此利用具有特异性功能的微生物，改善土壤性质，增加养分含量，是有助于黑土资源的有效开发及合理利用。微生物于土壤的一些性质如图2所示。
图2 微生物与土壤性质
Fig.2 Microorganisms and soil properties
3微生物与秸秆资源化利用
农作物秸秆的资源化利用，可有效减少秸秆闲置、焚烧带来的弊端，同时也可以促进农业资源的利用。既减少了农户种植作物的成本，又保护了土壤环境的健康，同时增加了作物产量和农民收入，有利于农业的可持续发展。研究人员对常温下的秸秆降解菌进行了深入研究：段杰和孙玲[39,40]成功筛选出6株菌，可有效降解秸秆中的主要成分纤维素，包括4株真菌和2株细菌；唐竹婷等[41]研究发现黄孢原毛平革菌对秸秆木质素具有一定的降解特性，主要降解原理是发生了去甲基化的反应，降低了木质素内部的空间位阻，进而达到降解木质素的目的。又源于东北地区特殊的气候条件，我们还关注了可以在低温条件下存活并能行使降解功能的秸秆降解菌，张恒芳[38]在10~15℃下筛选出黄杆菌属、溶杆菌属，确定了其在低温条件下对秸秆的降解特性，并发现两种菌株之间无拮抗作用，混合施用后菌株间具有协同作用。在实际应用中，李鹤和常洪艳[42,43]发现上述两株菌属均可促进秸秆在低温条件下分解，有效提高土壤氮、磷、钾养分含量以及相关转化酶的活性。此外，陆水凤[44]研究发现低温菌剂和常温菌剂混合施用的降解效果，在实际应用中均表现出“1+1>2”的效果：在作物方面，可有效促进种子的萌发率，在土壤性质方面，可有效提高土壤pH、有机质、全氮含量以及速效养分含量，提高土壤胡敏酸含量、降低富里酸含量，提升胡富比。我们的研究成果丰度了秸秆降解菌的资源库，并证实了秸秆降解可有利于土壤性状的改善以及作物的生长，有效促进农业废弃物的资源化利用，进而推动农业资源的持续发展。微生物与农业废弃物的资源利用关系图如图3所示。
4土壤污染修复
随着我国经济和社会的不断发展，长期的工业以及农业生产等活动导致土壤污染越来越严重，目前已经超出了土壤的自净能力[45,46]。《全国土壤污染状况调查公报》中表明，我国土壤环境质量并不乐观，耕地土壤环境质量较差，全国土壤污染物的总超标率为16.1%，其中轻微、轻度、中度和重度污染点位比例分别为11.2%、2.3%、1.5%和1.1%。污染类型以无机物为主，有机物次之，复合型污染物所占比重较小，无机污染物超标点位数占全部超标点位数的82.8%[47]。而微生物的吸附、矿化、降解等作用可有效改善土壤污染现状。经多年研究表明，微生物在改良受重金属污染的土地方面，主要表现为生物矿化和吸附作用，其中生物作用显著高于非生物的沉淀作用。经多年试验，我们共筛选出6种菌株，能有效降解土壤中铜、锌、铅、镍和镉，其降解率最高可达87.4%、84.8%、86.8%、47.75%和52.95%[48,49,50]。龚诚君[51]研究发现，睾丸酮丛毛单胞菌和沙福芽孢杆菌对镍和镉具有降解特性，并且两株菌之间存在协同关系。与此同时，我们通过倍比稀释、平板涂布等培养手段，结合显微镜成像技术、系统发育分析等方法进行特异菌株的筛选，并通过液相对降解产物进行测定，最终确定出具有降解特性的功能菌株。共筛选出能降解相关有机污染物的菌株13株，其中对百菌清、石油、氯嘧磺隆、溴氰菊酯降解菌均有三株，最高降解率分别为91.45%、89.12%、94%、69.3%，多环芳烃的降解菌一株，隶属于假单胞菌属，降解率可达55.8%[52,53,54,55,56,57,58,59,60,61,62,63]。综上所述，我们经大量提取、鉴定等分析工作，有效扩充了有关降解重金属锌、镍、铜、铅、镉和有机污染物石油、百菌清、氯嘧磺隆、溴氰菊酯、多环芳烃等功能菌属的资源库，确定了相关微生物在土地污染修复方面具有显著的改善效果，拥有实际应用价值，微生物确实有效地改善了土壤环境，为后续农业发展做出突出贡献。微生物与土壤污染修复如图4所示。
5土壤病害防治
土壤是作物赖以生存的基础。常年连作、过量施肥等操作会导致根际环境的恶化，病原生物（主要包括真菌和线虫等）积累，作物产量和品质的下降，土传病害、自毒以及连作障碍的发生[64]。而病害的发生与防治往往与微生物有着密切的联系。我们经大量研究，确定了能引起5种土传病害（茎腐病、根腐病、锈腐病、枯萎病以及连作障碍）的8种致病菌及其相应的拮抗菌[65,66,67,68,69,70]，其中芽孢杆菌、溶磷放线菌、巨大芽孢杆菌均可抑制土传病害的病原菌，公牛链霉菌有助于抑制茎腐病，弗兰克氏菌有助于抑制根腐病、锈腐病，放线菌有助于抑制枯萎病。于海阔[67]研究发现外援有机磷的输入会增加禾谷镰刀、尖孢镰刀、串珠镰刀的丰度，进而加剧土壤病害。土壤病害发生的诱因往往具有很强的不确定性，但因自然界强大且复杂的生态系统，微生物的拮抗作用是目前解决土壤病害的最安全、有效的方式，可有效助力于土壤健康的修复，农业的发展。微生物与土壤病害防治如图5所示。
6 展望
随着分子生物学、微生物组学以及生物信息分析技术的高速发展，有望实现对微生物的进一步研究，更深入地了解微生物在土壤环境中的作用机理: 1）明确农业管理措施对黑土区土壤微生物功能，特别是驱动养分转化（碳氮磷循环等）和调控作物根系生长的相关功能的影响; 2）实现秸秆降解菌等特异性菌株的高效筛选及构建，完善可培养与不可培养微生物的生态网络构建; 3）揭示微生物在黑土中对污染物的降解机制和病害防治的抗病机理，以期更好地助力于东北黑土区农业资源与环境的可持续发展。
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